Evidências experimentais sugerem o gênero Escovopsioides como parasita do fungo cultivado pelas formigas atíneas

Abstract

Os jardins de fungo das formigas da tribo Attini abrigam uma microbiota diversa, além do fungo mutualista cultivado como alimento por esses insetos. Fungos do gênero Escovopsioides foram recentemente descritos como membros dessa microbiota. Relacionado filogeneticamente com os fungos parasitas Escovopsis, nada se sabe sobre a biologia e o potencial parasita de Escovopsioides nos jardins de fungo das formigas atíneas. Neste contexto, acessamos a diversidade genética de 21 isolados de Escovopsioides obtidos de colônias de formigas cortadeiras (gêneros Atta e Acromyrmex) e não cortadeiras (gêneros Trachymyrmex e Apterostigma), provenientes de diferentes regiões do Brasil. Independente da origem dos isolados, foi observada uma baixa diversidade genética entre 20 dos 21 isolados de Escovopsioides examinados, o que permitiu identifica-los como Escovopsioides nivea (a única espécie descrita para o gênero). Em contrapartida, o isolado obtido da colônia de Apterostigma megacephala apresentou baixa similaridade genética em relação à E. nivea, o que aponta para uma nova espécie filogenética. Segundo os marcadores moleculares tef1 e ITS, Escovopsioides ocupa uma posição intermediária na filogenia de Escovopsis, o que sugere a possível reclassificação do gênero Escovopsioides como Escovopsis. Adicionalmente, nosso estudo confirmou o antagonismo de Escovopsioides frente ao fungo mutualista de formigas cortadeiras (Leucoagaricus gongylophorus). Esse resultado sugere que Escovopsioides seja um micoparasita do fungo cultivado pelas formigas. Baseado em dados de crescimento de Escovopsioides em jardim de fungo, tanto na ausência, quanto na presença de operárias podemos apontar fortes evidências do parasitismo de Escovopsioides frente ao jardim de fungo das formigas atíneas.

Fungus gardens of attine ants harbor a rich microbiome, besides the mutualistic fungus cultivated by these insects for food. Fungi in the genus Escovopsioides were recently described as members of this microbiome. Closely related to the parasitic fungal genus Escovopsis, nothing is known about the biology and the parasitic potential of Escovopsioides in the fungus gardens of attine ants. In this sense, we accessed the genetic diversity of 21 Escovopsioides isolates obtained from leafcutting ants (Atta and Acromyrmex genera) and no leaf cutting ant colonies (Trachymyrmex and Apterostigma genera), originated from distinct regions of Brazil. Independent of the origin of the isolate, we observed a low genetic diversity among 20 out of 21 isolates, which prompted the identification of these isolates as Escovopsioides nivea (the only described species for the genus). In contrast, the isolate obtained from the colony of Apterostigma megacephala showed low genetic similarity in relation with E. nivea, indicating a new phylogenetic species. According to the tef1 and ITS molecular markers, Escovopsioides exhibit an intermediate placement in the Escovopsis phylogeny, suggesting the putative reclassification of the genus Escovopsioides as Escovopsis. In addition, our study confirmed the antagonism of Escovopsioides towards the mutualistic fungus of leaf cutting ants (Leucoagaricus gongylophorus). This indicate that Escovopsioides is a mycoparasite of the ant fungal cultivar. Based in growth experiments of Escovopsioides in the fungus gardens, in the absence and in the presence of ant workers, we provide strong evidences of Escovopsioides parasitism in the fungus gardens of attini ants.