Interações multitróficas: o efeito de formigas, besouros e mariposas sobre a reprodução e a morfologia floral de Tocoyena formosa (Rubiaceae)

Abstract

Polinizadores são tidos como os principais agentes seletivos da morfologia floral. Tocoyena formosa (Rubiaceae) é uma espécie esfingófila, autoincompatível, completamente dependente de mariposas com probóscide longa para sua reprodução sexuada. A presença de variação interindividual na morfologia floral sugere que o comprimento do tubo da corola pode estar sujeito à seleção natural imposta por polinizadores. Entretanto, sua reprodução também é afetada pela atividade de predadores de sementes pré-dispersão. Por outro lado, os frutos em desenvolvimento possuem nectários pós-florais pericárpicos (NPP) que atraem formigas, cuja interação mutualística deve mitigar a atividade dos predadores de sementes. Logo, o resultado da pressão seletiva imposta pelos polinizadores através do componente materno do fitness pode depender do efeito mútuo de antagonistas e formigas. Nesse contexto, para testar se formigas associadas aos NPPs de T. formosa conferem proteção aos frutos e sementes em desenvolvimento, e se predadores de sementes e formigas interferem no resultado da seleção imposta pelos polinizadores, nós realizamos experimentos de exclusão para avaliar o efeito de cada interagente sobre o êxito reprodutivo feminino (ERF) de T. formosa. Através de análise de caminhos e modelagem de equações estruturais determinamos a importância simultânea dos caracteres florais, mutualistas e antagonistas para o ERF da planta, e estimamos a ocorrência de seleção natural sobre o comprimento do tubo da corola. As formigas associadas aos NPPs não conferiram proteção aos frutos e sementes em desenvolvimento contra os principais predadores de sementes. Nem a abundância dos NPPs, tampouco a composição da fauna de formigas influenciaram no resultado da interação. Apesar dos predadores de sementes pré-dispersão terem tido um efeito negativo sobre o ERF através da diminuição do número de sementes por fruto, eles não influenciaram nem na direção, tampouco na magnitude da seleção fenotípica imposta pelos polinizadores sobre a morfologia floral. Provavelmente, a elevada frequência de visitas dos esfingídeos e a efetividade do serviço de polinização compensaram os efeitos negativos dos predadores de sementes sobre a reprodução de T. formosa. A natureza do sistema de polinização, no qual o pólen é transportado em massas que formam uma unidade discreta que se adere à probóscide dos polinizadores favorece a transferência de pólen entre flores cujo comprimento do tubo da corola é igual ou maior do que o da flor doadora. Dessa forma, plantas com tubos florais longos atuam principalmente como receptoras de pólen, podendo formar proporcionalmente mais frutos do que plantas com tubos curtos. Por sua vez, flores com tubo curto atuam principalmente como doadoras de pólen, sendo favorecidas, provavelmente, via êxito reprodutivo masculino. Logo, o efeito líquido da seleção fenotípica mediada por polinizadores sobre o comprimento do tubo floral, também pode depender da direção e magnitude das pressões seletivas atuando mutuamente sobre os dois componentes do êxito reprodutivo. Além de trazer evidências de que os polinizadores atuam como os principais agentes seletivos da morfologia floral via ERF, o nosso estudo também destaca a importância da elevada efetividade do serviço de polinização para a reprodução de Tocoyena formosa.

Pollinators are considered the main selective agents of floral morphology. Tocoyena formosa (Rubiaceae) is a self-incompatible sphingophilous species, completely dependent on long-tongued hawkmoths for sexual reproduction. Interplant variations in floral morphology suggest that the corolla tube length may be subjected to natural selection imposed by pollinators. However, its reproduction is also affected by the activity of pre-dispersal seed predators. On the other hand, the developing fruits possess post-floral pericarpial nectaries (PPN) which are constantly visited by mutualistic ants that should mitigate the activity of such seed predators. Therefore, the result of pollinator-mediated selection through the female component of fitness may depend on the mutual effect of antagonists and ants. In this context, to test whether PPN-associated ants provide protection to the developing fruit and seeds, as well as, whether pre-dispersal seed predators and ants affect the result of selection imposed by pollinators, we performed exclusion experiments to assess the effect of each interactor on the female reproductive success of T. formosa. For this end, we used path analysis combined with structural equation modeling to determine the simultaneous importance of floral traits, mutualists and antagonists to the female reproductive success, and estimated the natural selection acting on flower tube length. The PPN-attracted ants did not provide protection to the developing fruits and seeds against the main seed predators. Neither the abundance of NPPs, nor the composition of the ant fauna affected the outcome of the interaction. Despite the negative effect of pre-dispersal seed predators on plant reproductive success by reducing the number of seeds per fruit, they did not influence on the direction or the magnitude of the phenotypic selection imposed by pollinators on flower morphology. Probably, the high frequency of hawkmoths visits and the effectiveness of the pollination service may have compensated the negative effects of seed predators on T. formosa reproduction. The nature of pollen transfer mechanism, by which pollen grains are clumped in discreet units adhered to the pollinator proboscis, may favor the pollen flow from short-tubed to long-tubed flowers in the population. Thus, long-tubed flowers are more effective in pollen receipt, and thus may produce proportionately more fruits than short-tubed ones. Short-tubed flowers, in turn, may act mainly as pollen donors being, probably, favored through the male component of the reproductive success. Therefore, the net effect of pollinator-mediated selection on flower tube length may also depend on the direction and magnitude of the selective pressures acting simultaneously through both female and male components of fitness. Despite evidencing that pollinators act as the main selective agents via female reproductive success, this study also highlights the importance of the high pollination effectiveness to the reproduction of Tocoyena formosa.